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當Zim重新出現並開始進行第二階段征服地球上邪惡外星人計劃時，他的敵人Dib想盡辦法要揭露他的計畫。本剧围绕四名共同“生活”上百年的吸血鬼展开，第二季中他们将继续努力在当代美国找寻自我方向，啼笑皆非地面对人类超级碗派对、网络暴民、新晋加官恋权的精力吸血鬼，以及所有自在游荡于纽约都会区的幽灵、女巫、招魂师、僵尸和潜行刺客。。故事发生在2015年的东京，某建筑设计事务所内，怀着建筑师梦想的三浦葵（福士苍汰 饰）埋头苦干，在严酷的现实中披荆斩棘，朝着心中的目标前进，却也不知不觉中丧失了信心和动力。某天，他接到了高中时代同学的电话，邀请他参加即将在东京举行的同学会。这通电话令全然没有斗志的三浦感到振奋，因为有一个他长久思念的人或许能在当天重逢。2008年，他和青梅竹马的芹泽明里（本田翼 饰）相知相识，在保持着友谊的同时，彼此间又有着若即若离的暧昧情愫。明里突然离去让三浦懊恼不已，而再度相逢，却发现对方身边有一个名叫苍井翔太（野村周平 饰）的男生陪伴。
夏天的恋爱故事仍在继续，等待着有爱的男女画上圆满的句号……。